Дзержинский суд был образован в 1936 году. В состав суда вошли Центральный и Смольнинский районы г. Ленинграда. Приказом Министерства юстиции РСФСР (Минюст РСФСР) от 26 декабря 1939 года Ленинградский городской суд (Ленгорсуд) с 1 января 1940 года выделился из состава Ленинградского областного суда и стал самостоятельным. Районные судебные участки перешли в непосредственное подчинение Ленинградского городского суда.

По Постановлению Военного Совета Ленинградского фронта от 4 декабря 1941 года № 00441 Ленинградский городской суд был преобразован в Военный трибунал г. Ленинграда, по Постановлению Военного Совета Ленинградского фронта от 22 января 1944 года № 00852 «О развоенизировании Военного трибунала г. Ленинграда» Военный трибунал г. Ленинграда развоенизирован и переименован в Ленинградский городской суд.

На территории Дзержинского района в 1940-х – 1960-х годах действовало восемь судебных участков.

Приказом Ленгорсуда от 27 ноября 1960 года на базе ранее действовавших судебных участков с 1 января 1961 года были образованы районные суды, в том числе и Дзержинский районный народный суд.

В соответствии с Основами законодательства Союза ССР и союзных республик о судоустройстве в СССР, суд охранял от всяких посягательств, закрепленный Конституцией СССР общественный и государственный строй СССР, социалистическую систему хозяйства и социалистическую собственность; политические, трудовые, жилищные и другие личные и имущественные права и интересы граждан СССР, гарантированные Конституцией СССР; права и охраняемые законом интересы государственных учреждений, предприятий, колхозов, кооперативов и иных общественных организаций.

С августа 1971 года в соответствии с Указом Минюста СССР от 12 августа 1971 года «О внесении изменений и дополнений в законодательство СССР, в связи с образованием союзно-республиканского Министерства юстиции СССР» районный суд в организационном отношении стал подчиняться отделу юстиции Исполнительного комитета Ленинградского городского Совета народных депутатов (Исполком Ленгорсовета). Решением 9 сессии 21 созыва Ленинградского городского совета народных депутатов от 25 июня 1991 года № 4 деятельность Исполнительного комитета была прекращена.

С 1 июля 1991 год Дзержинский районный народный суд г. Ленинграда организационно перестал подчиняться отделу юстиции Исполкома Ленгорсовета. Суды перешли в непосредственное подчинение Минюста РСФСР.

По Указу Президиума Верховного Совета РСФСР от 6 сентября 1991 года с возвращением городу Ленинграду его исторического названия – Санкт-Петербург, Дзержинский районный суд г. Ленинграда стал именоваться Дзержинский районный суд г. Санкт-Петербурга.

08 января 1998 года принят федеральный закон № 7-ФЗ «О судебном департаменте при Верховном Суде Российской Федерации». Основной функцией Судебного департамента является кадровое, финансовое, материально-техническое и организационно правовое обеспечение деятельности судов. В настоящее время организационное обеспечение деятельности суда осуществляется Управлением Судебного департамента в г. Санкт-Петербурге.